Fundado em outubro de 1864 por sócios do Wrexham Cricket Club numa reunião no Turf Hotel, o Wrexham é o clube mais antigo do País de Gales e um dos mais antigos do mundo em atividade. A estreia foi em 22 de outubro daquele ano, contra o corpo de bombeiros Prince of Wales, no próprio Racecourse.
O clube entrou para a Football League em 1921, como um dos fundadores da Terceira Divisão Norte, e ficou nela até 2008, quando caiu para a National League depois de décadas indo e vindo entre a segunda e a quarta divisão inglesa. O ponto mais alto dessa era foi 1978, quando o técnico e ex-jogador Arfon Griffiths levou o time à Segunda Divisão, onde o Wrexham ficou por quatro temporadas.
Entre 2001 e 2006 o clube quase não sobreviveu fora de campo. O presidente Alex Hamilton vendeu o próprio Racecourse Ground a uma empresa dele mesmo e, em 2004, notificou o clube para desocupar o estádio em um ano. Em 3 de dezembro daquele ano a Justiça pôs o Wrexham em recuperação judicial, com dívida de 2,6 milhões de libras, das quais 800 mil em impostos atrasados, e o clube virou o primeiro da Football League a levar um corte de dez pontos pela nova regra para times em recuperação, o que o jogou direto da zona de meio de tabela para o rebaixamento. Terminou aquela temporada com 43 pontos, oito a menos que o 20º colocado, exatamente a margem que a dedução cavou. Mesmo assim, ergueu o Football League Trophy no mesmo ano, batendo o Southend United por 2 a 0 na prorrogação no Millennium Stadium. A ameaça só terminou de vez em 2006, quando a Justiça revogou a posse de Hamilton sobre o estádio, e o caminho seguiu até a Wrexham Supporters Trust assumir o controle do clube em 2011.
Ficou fora da Football League por quinze anos até voltar em 2023 como campeão da National League, com 111 pontos, a maior pontuação já registrada por um time nas cinco primeiras divisões do futebol inglês. Dali subiu mais duas vezes seguidas, de League Two a Championship em três anos, façanha que nenhum clube tinha feito nesse recorte de divisões.
A virada começou em 2020, quando os atores Ryan Reynolds e Rob McElhenney compraram o clube e o transformaram em fenômeno de mídia com o documentário Welcome to Wrexham. O faturamento saltou de patamares de quinta divisão para 26,7 milhões de libras em 2023-24 e 33,35 milhões em 2024-25, o maior de qualquer time de League One sem receber parachute payment, um salto de investimento que também reacendeu a memória de 1992, quando o Wrexham, então na quinta divisão, eliminou o Arsenal campeão inglês por 2 a 1 na Copa da Inglaterra.
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