A cidade veio antes do clube: Wolfsburg foi criada em 1 de julho de 1938, com o nome Stadt des KdF-Wagens, para abrigar os operários da fábrica nova da Volkswagen. O time de fábrica de então jogou a Gauliga Osthannover até 1944 e foi dissolvido; o VfL de hoje nasceu em 12 de setembro de 1945 e três meses depois perdeu todos os jogadores menos um, que saíram para montar um clube rival. Um amistoso contra o Schalke 04 no campo da montadora, em novembro de 1946, selou a escolha do VfL como time da empresa, que patrocina a camisa desde 1952.
Em 16 de janeiro de 2001 o futebol profissional virou empresa, a VfL Wolfsburg-Fußball GmbH. A Volkswagen obteve no mesmo ano a exceção à regra do 50 mais 1, aberta a quem financia o futebol da casa por mais de vinte anos, comprou 90 por cento e ficou com a totalidade em dezembro de 2007: é por isso que este é um dos DOIS times da Alemanha isentos da regra, e o outro é o Bayer Leverkusen. O patrocínio pagou 62,5 milhões de euros na temporada do título e 67,5 milhões na seguinte.
Felix Magath assumiu em 15 de junho de 2007 acumulando técnico, diretor esportivo e executivo, e em duas temporadas entregou o único campeonato alemão da história, o de 2008-09, confirmado com 5 a 1 no Werder Bremen em 23 de maio de 2009. Grafite e Edin Dzeko fizeram 54 dos 80 gols do time, e Zvjezdan Misimovic deu 22 assistências, recorde da Bundesliga. Foi o DÉCIMO SEGUNDO campeão diferente do torneio e o primeiro nome novo desde 1970. Magath saiu para o Schalke no fim daquele junho, voltou em março de 2011 e caiu em outubro de 2012, com o time em último e dois gols em oito rodadas.
Em 30 de maio de 2015 veio a Copa da Alemanha, a primeira da casa, com 3 a 1 sobre o Borussia Dortmund, e em agosto a Supercopa, ganha do Bayern nos pênaltis. Foi também o ano do vice-campeonato alemão. Na Liga dos Campeões de 2015-16 o time chegou às quartas de final, eliminado pelo Real Madrid depois de abrir dois gols de vantagem na ida e perder por 3 a 0 no Bernabéu.
Seguiram-se nove anos de troca de técnico e briga contra o rebaixamento. A permanência saiu na repescagem em 2017, com dois jogos de 1 a 0 contra o vizinho Eintracht Braunschweig, e em 2018, com 4 a 1 no agregado sobre o Holstein Kiel. Houve ainda um quarto lugar em 2020-21 e a Liga dos Campeões de 2021-22, mas a queda para a segunda divisão em 2026, decidida por 2 a 1 para o Paderborn na repescagem, é o PRIMEIRO rebaixamento da Bundesliga na história do clube, depois de vinte e nove anos seguidos. O elenco que ficou tem trinta e quatro jogadores na fonte, e este guia mostra trinta e dois, o teto do formato, sem Trevor Benedict e Eryk Grzywacz.
Maximilian Arnold jogou 478 partidas por esta casa, noventa e seis a mais que o segundo colocado, está aqui desde 2012 e é o capitão em 2026-27 aos 32 anos. Wilfried Kemmer é o maior artilheiro, com 166 gols em 315 jogos, dos tempos anteriores à Bundesliga. O mercado é o de um clube com dinheiro de fábrica: a maior compra são 43 milhões de euros, de Julian Draxler ao Schalke em 2015, seguidos dos 32 de André Schürrle e dos 25 de Lovro Majer, e a maior venda são 76 milhões, de Kevin De Bruyne, que havia custado 22 dois anos antes. A camisa 19 está aposentada desde a morte de Junior Malanda, aos vinte anos, num acidente de carro em janeiro de 2015.
