O clube foi fundado em 4 de fevereiro de 1899 por um grupo de estudantes de dezesseis anos que tinha ganhado uma bola de futebol num torneio de cabo de guerra. O nome Werder é a palavra alemã para península de rio, e vem do campo à beira da água onde eles jogaram as primeiras partidas. A primeira vitória foi em 10 de setembro de 1899, por 1 a 0 sobre o ASC 1898 Bremen, e em 1900 o clube foi um dos fundadores da federação alemã de futebol. Desde 1909 a casa é o Weserstadion.
São quatro campeonatos alemães e seis Copas da Alemanha, e o clube divide com o Bayern de Munique o recorde de temporadas disputadas na Bundesliga, além de ser o terceiro colocado na tabela de todos os tempos dela, atrás só de Bayern e Borussia Dortmund. O primeiro troféu de peso foi a Copa da Alemanha de 1960-61, e o primeiro campeonato veio em 1964-65. O último título nacional é de 2003-04, ganho com a dobradinha.
O único título europeu é a Recopa de 1991-92, ganha contra o Monaco por 2 a 0 em Lisboa, no fim de um ciclo de doze anos com Otto Rehhagel no comando, o técnico que ficou catorze temporadas no clube e ganhou dois campeonatos alemães, duas Copas da Alemanha e a Recopa. Em 2008-09 o clube chegou à final da Copa da UEFA, perdida para o Shakhtar Donetsk, e ganhou a Copa da Alemanha no mesmo ano, o último troféu da casa.
A rivalidade que define o clube é o Nordderby contra o Hamburgo, e ela é geográfica e econômica antes de ser esportiva: as duas cidades-estado portuárias do norte da Alemanha, a cento e vinte quilômetros uma da outra, disputando qual é a porta do país para o mundo. As forças se alternaram: o Hamburgo dominou de 1977 a 1983 com três campeonatos e duas taças europeias, e o Werder respondeu nos anos 1980 e 1990 e com a dobradinha de 2004.
O tamanho financeiro é modesto e a história recente é de queda e volta. O clube foi rebaixado em 2020-21 e subiu na temporada seguinte. A maior compra da história são os 13,5 milhões de euros de Davy Klaassen ao Everton em 2018 e a maior venda são os 27 milhões de Diego à Juventus em 2009. A janela de 2026 foi feita quase toda de graça (Alexander Schlager, Ludovit Reis, Chuki, Yukhym Konoplya, Cedric Itten, Kenny Quetant e Darwin Soylu chegaram sem custo) e o caixa veio da venda de Karim Coulibaly ao Strasbourg por 20 milhões e de Mio Backhaus ao Freiburg por 12. São mais de 40 mil sócios.
