Fundado em 1863 como Stoke Ramblers e rebatizado Stoke em 1878, o clube é o segundo mais antigo do futebol profissional do mundo, atrás só do Notts County, e um dos membros fundadores da Football League em 1888, ano em que terminou na lanterna nas duas primeiras temporadas. Faliu em 1908 depois de cair da primeira divisão, ficou sete anos fora da Football League e só voltou em 1915. Adotou o nome Stoke City em 1925, no ano em que Stoke-on-Trent recebeu o estatuto de cidade.
Stanley Matthews, nascido em Hanley a poucos metros do Victoria Ground, estreou pelo clube em março de 1932, aos 17 anos. Saiu para o Blackpool em 1947 por 11.500 libras, no auge de uma carreira que rendeu a ele o primeiro Bola de Ouro da história, em 1956, mas o técnico Tony Waddington o trouxe de volta em 1961, aos 46 anos, e a plateia mais que triplicou na estreia da segunda passagem. Sob Waddington, o clube subiu à elite em 1962-63 e ganhou o único título de expressão da história em 1972, a Copa da Liga contra o Chelsea por 2 a 1, além de duas semifinais seguidas de Copa da Inglaterra, em 1971 e 1972.
Uma tempestade destelhou o Victoria Ground em janeiro de 1976, e o custo do reparo, quase 250 mil libras, forçou a venda dos principais jogadores e ajudou a derrubar o clube à segunda divisão em 1977. Seguiu-se uma sequência de técnicos até o pior momento da história, o rebaixamento à terceira divisão em 1989-90, revertido em 1992-93 sob Lou Macari, que também ganhou o Troféu da Football League naquele ciclo.
Um consórcio islandês assumiu o controle em 1999 e trouxe Tony Pulis, que subiu o clube à Premier League em 2007-08 depois de 23 anos de ausência da elite. Em 2011 o Stoke chegou à primeira final de Copa da Inglaterra da história, perdida por 1 a 0 para o Manchester City, e por causa dela disputou a Liga Europa na temporada seguinte. Mark Hughes sucedeu Pulis em 2013 e emendou três nonos lugares seguidos, a melhor posição de liga do clube desde 1974-75, mas foi demitido em janeiro de 2018 com o time na zona, e a queda chegou meses depois, fechando dez anos seguidos na elite.
Desde a queda de 2018 o clube não voltou à Premier League e vive de trocar técnico, com Gary Rowett, Nathan Jones, Michael O'Neill, Alex Neil, Steven Schumacher, Narcís Pèlach e Mark Robins passando pelo cargo em menos de oito anos.
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