O clube nasceu como departamento de futebol do Hamburg-St. Pauli Turnverein 1862, se descolou dele em 1924 e tem registro próprio desde 25 de maio de 1925, mas a fundação oficial é 15 de maio de 1910. Fica no bairro de St. Pauli, em Hamburgo, a região do porto, da Reeperbahn e da vida noturna, e as cores são marrom e branco. O Millerntor-Stadion tem 29.546 lugares, fica no Heiligengeistfeld, no meio do bairro e não na periferia, o que é raro na Alemanha, e dali sai o apelido dos jogadores, Kiezkicker.
Não existe título nacional em cento e dezesseis anos. O que existe são dois campeonatos de segunda divisão, o último em 2024, e quatro Copas de Hamburgo. Em 1979, com cerca de 3,8 milhões de marcos de dívida, o DFB cassou a licença de segunda divisão, negou o pedido de graça e mandou o time para a Oberliga Nord. Em 1988 Helmut Schulte, contratado em 1984 por um programa de emprego para trabalhar na base, subiu à Bundesliga com um 1 a 0 em Ulm, aos trinta anos, como o técnico mais jovem da primeira divisão. O décimo lugar de 1988-89 segue sendo a melhor campanha da casa na elite.
O que faz deste um dos clubes mais conhecidos do mundo não está em nenhuma tabela. Desde os anos 1980 a arquibancada do Millerntor se define como antifascista, antirracista e anti-homofóbica, e a caveira e ossos cruzados virou símbolo do clube em todo o planeta. É o único time de segunda divisão alemã com torcida organizada em dezenas de países. Em 1991 o estádio recebeu o festival Viva St. Pauli, com Slime e Die Toten Hosen, montado para manter a Hafenstraße como espaço cultural. São 55.340 associados.
Em 2002, último colocado da Bundesliga, o time bateu em casa por 2 a 1 o Bayern que semanas antes ganhara o Mundial Interclubes, e imprimiu camisetas com Weltpokalsiegerbesieger. Um ano depois, na terceira divisão e com 1,9 milhão de euros de buraco no caixa, para não descer mais precisou provar ao DFB uma reserva de 1,95 milhão até 11 de junho de 2003: vendeu o centro de formação à cidade por 720 mil euros e lançou a campanha Retter, que juntou perto de dois milhões com 140 mil camisetas e um amistoso contra o Bayern arranjado por Uli Hoeneß.
A melhor campanha de Copa é a de 2005-06, feita na terceira divisão e apelidada de série B porque todo adversário começava com a letra: Burghausen, Bochum, Berlim, Bremen e, na semifinal, o Bayern, que ganhou por 3 a 0 no Millerntor. Anos depois o Dortmund de Haaland e Bellingham, campeão em exercício, caiu por 2 a 1 aqui nas oitavas. A reforma do estádio, anunciada em 13 de julho de 2006 pelo prefeito Ole von Beust e pelo presidente Corny Littmann, começou em dezembro e terminou em julho de 2015. O clube subiu à Bundesliga em 2024 e caiu de novo em 2026.
Peter Osterhoff fez 180 gols em 328 jogos e Jürgen Gronau jogou 477 partidas, o recorde da casa. Fabian Boll, que jogou 293 vezes aqui, era policial em Hamburgo ao mesmo tempo em que era titular do time, e a arquibancada o adotou justamente por isso. O mercado é pequeno e internacional de um jeito incomum: a maior compra da história são 4 milhões de euros e o elenco de 2026-27 tem QUATRO japoneses e DOIS australianos entre vinte e oito jogadores. Philipp Treu saiu por 5,5 milhões ao Freiburg em 2025 e Morgan Guilavogui por 4,5 ao Lens, depois de ter chegado por 3 na mesma temporada.