O clube nasceu em 21 de novembro de 1885 como St. Mary's Y.M.A., ligado à paróquia de St Mary, e o apelido The Saints vem direto dali. Disputou a Southern League a partir de 1894 e venceu o campeonato seis vezes entre 1896 e 1904, antes de ser aceito na Terceira Divisão da Football League em 1920. Passou décadas jogando no The Dell antes de se mudar para o St Mary's Stadium em 2001, erguido a poucos metros do endereço original da igreja que deu nome ao clube.
A única conquista de expressão da história é a Copa da Inglaterra de 1976, quando o time da Segunda Divisão, comandado por Lawrie McMenemy, bateu o Manchester United por 1 a 0 em Wembley com gol de Bobby Stokes, um dos maiores resultados surpresa da competição naquela década. McMenemy também levou o clube à final da Copa da Liga de 1979, perdida por 3 a 2 para o Nottingham Forest, e à melhor campanha de liga da história, o vice-campeonato da Primeira Divisão de 1983-84, três pontos atrás do Liverpool, com o goleiro da seleção inglesa Peter Shilton no time. O clube chegou a mais duas finais de copa nacional, em 1900 e 1902 pela FA Cup antiga e em 2003 pela versão moderna, perdida para o Arsenal, todas perdidas.
Southampton exporta juventude para clubes maiores desde a década de 2000. Gareth Bale saiu para o Tottenham em 2007 por 5 milhões de libras, Theo Walcott para o Arsenal em 2006 pelo mesmo valor, Alex Oxlade-Chamberlain para o Arsenal em 2011 por 12 milhões, Luke Shaw para o Manchester United em 2014 por 30 milhões, então recorde mundial para um adolescente, e Adam Lallana para o Liverpool no mesmo verão por 25 milhões. O ápice veio com Sadio Mané e Virgil van Dijk, os dois vendidos ao Liverpool, o último pelos 84,65 milhões de euros que seguem sendo o recorde de venda do clube.
O modelo de venda continuou depois do rebaixamento de 2023, com Roméo Lavia negociado ao Chelsea na mesma janela e Tyler Dibling e Mateus Fernandes garantindo outras dezenas de milhões de euros nos verões seguintes. James Ward-Prowse, capitão formado na base que chegou a mais de 400 jogos pelo clube, saiu ao West Ham em 2023. O clube subiu de volta à Premier League pelo playoff de 2024, mas caiu de novo em abril de 2025, depois de uma única temporada na elite.
A temporada 2025-26 terminou em escândalo. Depois de eliminar o Middlesbrough no playoff de acesso, o clube foi expulso da final da Championship de 2026 por um analista flagrado filmando o treino do próprio Middlesbrough dois dias antes do primeiro jogo, episódio que a imprensa inglesa batizou de Spygate. Nas audiências o clube também admitiu ter espionado treinos do Ipswich Town e do Oxford United, recebeu quatro pontos de punição para 2026-27 e viu a receita perdida de acesso à Premier League estimada em até 200 milhões de libras. Em julho de 2026 a Federação Inglesa indiciou o técnico Tonda Eckert por três violações de regras ligadas ao caso.
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