O clube foi fundado em 1924 no principado de Mônaco, e a situação institucional dele é única no futebol europeu: Mônaco nunca organizou um campeonato nacional e nunca pediu filiação separada à UEFA ou à FIFA, então o clube é membro pleno da federação francesa e disputa a Ligue 1 sem ser um clube da França. O centro de treinamento fica em território francês, em La Turbie, e o estádio, o Stade Louis II, tem 18.525 lugares, o menor da primeira divisão francesa.
Apesar de não ser francês, é um dos clubes mais vitoriosos da França: oito campeonatos, cinco Copas da França, uma Copa da Liga, quatro Supercopas e uma Copa Charles Drago de 1961. O primeiro título nacional veio em 1961 e o último em 2017, com um time de garotos que ninguém esperava, Kylian Mbappé tinha dezoito anos, Bernardo Silva vinte e dois, Fabinho vinte e três e Thomas Lemar vinte e um.
Na Europa o clube chegou a duas finais e perdeu as duas: a Recopa de 1992, contra o Werder Bremen, e a Liga dos Campeões de 2004, contra o Porto de José Mourinho, com um time que tinha Fernando Morientes emprestado pelo Real Madrid e que eliminou justamente o Real nas quartas. Também há uma semifinal de Liga dos Campeões em 2017, com o time do título francês daquele ano.
Desde dezembro de 2011 o clube é controlado pelo empresário russo Dmitry Rybolovlev, que o comprou na segunda divisão e o levou de volta à elite em 2013 gastando 45 milhões de euros em James Rodríguez e 43 em Radamel Falcao, as duas maiores compras da história da casa, feitas na mesma janela. O modelo mudou depois: o clube passou a comprar jovem e vender caro, e virou o mais rentável da França.
Os números dessa virada são o retrato do clube. As dez maiores vendas somam mais de 690 milhões de euros: Kylian Mbappé por 180 ao Paris Saint-Germain em 2018, Aurélien Tchouaméni por 80 ao Real Madrid, James Rodríguez por 75 ao mesmo Real, Thomas Lemar por 72 ao Atlético de Madrid, Anthony Martial por 60 ao Manchester United, Benjamin Mendy por 57,5 ao Manchester City, Maghnes Akliouche por 50 ao Paris em 2026, Bernardo Silva por 50 ao City, Fabinho por 45 ao Liverpool. O teto de compra segue em 45 milhões desde 2013.