O 1. FC Magdeburg nasceu em 22 de dezembro de 1965, quando a direção esportiva da Alemanha Oriental mandou desmembrar as seções de futebol dos clubes poliesportivos. Aqui o departamento saiu do SC Magdeburg, que até julho daquele ano se chamava SC Aufbau Magdeburg, tinha subido à Oberliga em 1959 e chegou com duas Copas da Alemanha Oriental no armário, de 1964 e 1965. A primeira temporada com o nome novo acabou em rebaixamento, e 1966-67 foi o único ano fora da elite do leste entre 1960 e 1991. Hoje são 16 mil sócios, o maior clube esportivo da Saxônia-Anhalt.
Heinz Krügel assumiu logo depois daquele rebaixamento e montou o time dos três campeonatos e das sete Copas da Alemanha Oriental. Em 8 de maio de 1974, no De Kuip de Roterdã, veio a Recopa Europeia, o troféu que coloca esta casa numa lista de um só nome: é o ÚNICO clube da Alemanha Oriental a ganhar uma competição europeia em toda a história. O adversário era o Milan de Giovanni Trapattoni, campeão do ano anterior, e o 2 a 0 saiu de um gol contra de Enrico Lanzi e de um gol de Wolfgang Seguin, diante de apenas 4.644 pagantes.
Krügel formou nove selecionáveis da Alemanha Oriental entre 1966 e 1976, e quatro deles foram à Copa do Mundo de 1974: Martin Hoffmann, Jürgen Pommerenke, Wolfgang Seguin e Jürgen Sparwasser. Em 1976 o técnico foi afastado por pressão de dirigentes do SED, acusado de falta de confiabilidade política, e ficou proibido de trabalhar; a reabilitação só veio da federação alemã depois da reunificação. A praça em frente ao estádio hoje se chama Heinz-Krügel-Platz.
Depois da reunificação vieram a falência e o colapso. Sem lugar no futebol pago, a casa jogou no amadorismo regional de 1991 a 2015. Em 2000 a federação alemã exigiu garantia bancária de 4 milhões de marcos para liberar a licença, e quando a Sportwelt GmbH, que havia assumido o futebol profissional, quebrou em 2002 acabou: a falência foi protocolada no fórum de Magdeburgo em junho daquele ano, com rebaixamento forçado à quarta divisão e a saída de todo o elenco menos seis jogadores. A terceira divisão só voltou em 2015 e a segunda em 2022, meio século depois de ter batido o Milan numa final europeia.
O Ernst-Grube-Stadion foi a casa dos anos de ouro e guarda o recorde de público: 55 mil pessoas num amistoso de 1963 contra o CKD de Praga. A câmara municipal aprovou a demolição em 2004, e a arena nova subiu no mesmo terreno entre fevereiro de 2005 e novembro de 2006, com 27.250 lugares. A reforma de 2019-20 custou 10,7 milhões e deu os 30.098 de hoje. Desde julho de 2024 o nome comercial é Avnet Arena, a média passa de 25 mil por jogo e o recorde da casa nova são 28.780 contra o Eintracht Braunschweig, em agosto de 2025.
Joachim Streich fez 188 gols em 276 jogos por esta casa e é o maior artilheiro da história do futebol da Alemanha Oriental. Jürgen Sparwasser, sétimo na lista de artilheiros com 56 gols, marcou o gol da vitória da Alemanha Oriental sobre a Alemanha Ocidental na Copa do Mundo de 1974, o gol mais político da história do futebol alemão. Em 2017, 1.221 dos 1.513 sócios presentes aprovaram transformar o futebol profissional em empresa. A maior compra da história são 1 milhão de euros, de Luka Hyryläinen em 2025, e a maior venda são 4 milhões, de Martijn Kaars ao St. Pauli na mesma temporada.
