Este clube tem VINTE E DOIS anos. Ele foi criado em 2004 pela fusão dos departamentos de futebol de dois clubes de Ingolstadt: o ESV Ingolstadt-Ringsee, de 1919, e o MTV Ingolstadt, de 1881. O ESV era o clube dos FERROVIÁRIOS, o E de Eisenbahner entrou no nome em 1953, e tinha duas temporadas de 2. Bundesliga Süd nos anos 1980 antes de descer até a Landesliga. Ele FALIU no verão de 2004, e os jogadores dele foram para o clube novo.
O MTV é o maior clube esportivo da cidade, com 3.400 sócios, e tinha uma relação de ir e vir com o próprio departamento de futebol: os jogadores fundaram um clube separado em 1924 e voltaram em 1933 por ordem das autoridades esportivas do Terceiro Reich. Quando o ESV enfrentou a falência em 2004, o MTV LIBEROU os futebolistas dele para ajudar a formar o FC Ingolstadt 04. Os dois clubes existem até hoje, com outras modalidades.
A subida foi rápida. Segundo lugar na Oberliga Bayern, o quarto nível, na primeira temporada de 2004-05; título e promoção em 2005-06; quinto lugar na Regionalliga Süd em 2006-07; e em 2007-08 um SEGUNDO lugar que levou direto à 2. Bundesliga. A estreia na segunda divisão foi com vitória, e depois vieram UMA vitória em dezoito partidas no returno, o 17º lugar e o rebaixamento.
Em 2009-10 a casa terminou em terceiro na 3. Liga e ganhou os dois jogos da repescagem contra o HANSA ROSTOCK para voltar. Em 17 de maio de 2015 o clube ganhou a 2. Bundesliga e subiu à BUNDESLIGA pela primeira vez na história, onze anos depois de ter sido fundado. Terminou em DÉCIMO PRIMEIRO em 2015-16, caiu para 17º no ano seguinte e foi rebaixado.
Depois vieram as decisões perdidas por detalhe. Em 2018-19 o clube perdeu a repescagem contra o SV WEHEN WIESBADEN pelo gol fora de casa. Em 2019-20 perdeu a repescagem de subida para o NÜRNBERG pelo gol fora, com um gol de FABIAN SCHLEUSENER no último segundo. Em 2020-21 finalmente ganhou, 4 a 3 no agregado sobre o Osnabrück, e caiu de novo na 31ª rodada da temporada seguinte, num 2 a 2 com o Karlsruhe. Em maio de 2024 este clube fez história de outro jeito: promoveu SABRINA WITTMANN, até então treinadora do sub-19, ao comando do time principal, a PRIMEIRA MULHER a treinar um time do futebol profissional alemão.
