O clube tem duas origens de 1899 que só se juntaram doze anos depois. O Frankfurter Fußball-Club Victoria von 1899, considerado o time original da linhagem, e o Frankfurter Fußball-Club Kickers von 1899 foram os dois fundadores da Nordkreis-Liga em 1909, e se fundiram em maio de 1911. A data oficial de fundação é 8 de março de 1899. Desde 1925 a casa é o Waldstadion, hoje chamado Deutsche Bank Park por patrocínio, e o clube nunca se mudou dele, cem anos no mesmo endereço, o que quase nenhum grande alemão pode dizer.
O único campeonato alemão é de 1959, e no ano seguinte veio a coisa mais próxima de um título europeu que o clube teve por sessenta anos: a final da Copa dos Campeões de 1960, em Glasgow, perdida para o Real Madrid por 7 a 3, no jogo que ficou como a maior exibição da história daquele time. O Eintracht foi um dos dezesseis fundadores da Bundesliga em 1963 e acumulou 57 temporadas na primeira divisão, o sétimo maior número do futebol alemão.
A geração dos anos 1970 é a melhor da história: Jürgen Grabowski, Bernd Hölzenbein e Bernd Nickel, os três entre os quatro jogadores com mais partidas pelo clube, ganharam as Copas da Alemanha de 1974 e 1975 e a de 1981, e Grabowski e Hölzenbein foram campeões do mundo com a Alemanha Ocidental em 1974. Em 1980 o clube ganhou a Copa da UEFA, batendo o Borussia Mönchengladbach numa final entre dois times alemães decidida pelo gol fora de casa.
Os anos 1990 e 2000 foram de queda. O clube desceu em 1996, subiu como campeão da segunda divisão em 1998, desceu de novo, e nesse período acumulou o número mais ingrato do futebol alemão: a maior quantidade de derrotas da história da Bundesliga, 717. A recuperação começou com a Copa da Alemanha de 2018, ganha contra o Bayern de Munique por 3 a 1, e terminou na Liga Europa de 2022, ganha nos pênaltis contra os Rangers em Sevilha, depois de o clube passar por Barcelona e West Ham sem perder um jogo fora de casa em toda a campanha.
O que sustenta o clube hoje é a máquina de vender atacante. Randal Kolo Muani foi para o Paris Saint-Germain por 95 milhões de euros em 2023, Hugo Ekitiké para o Liverpool por 95 em 2025, Omar Marmoush para o Manchester City por 75 em 2024, Luka Jović para o Real Madrid por 63 em 2019, Nathaniel Brown para o Bayern por 50 em 2026, Sébastien Haller para o West Ham por 50 em 2019. Nenhuma compra da história passou de 31,5 milhões. São 155 mil sócios e quase catorze mil atletas em mais de cinquenta esportes, o que faz do Eintracht o maior clube poliesportivo do mundo com um time de futebol profissional.