O Derby County foi fundado em 1884 por William Morley como braço do Derbyshire County Cricket Club, para dar ocupação de inverno aos jogadores e receita ao críquete. O nome pensado, Derbyshire County, foi vetado pela federação do condado por comprido. A estreia foi um 6 a 0 do Great Lever em 13 de setembro de 1884, mas o 2 a 0 sobre o Aston Villa na FA Cup de 1885-86 pôs o time no mapa e rendeu, em 1888, o convite para a Football League inaugural, da qual foi um dos DOZE fundadores.
Na rodada de abertura da liga, em 8 de setembro de 1888, o Derby virou um 3 a 0 do Bolton em 6 a 3 fora de casa. Em 1895 deixou o campo de críquete pelo Baseball Ground, batizado pelo beisebol jogado ali, casa pelos 102 anos seguintes e onde adotou o preto e branco. Perdeu três finais de FA Cup em seis anos, 3 a 1 para o Nottingham Forest em 1898, 4 a 1 para o Sheffield United em 1899 e 6 a 0 para o Bury em 1903, o placar mais desigual de uma final da copa.
Vender Steve Bloomer ao Middlesbrough em 1906 para fechar contas custou o primeiro rebaixamento no ano seguinte. George Jobey chegou em 1925, subiu em 1926 e montou o time dos dois vices da elite nos anos 1930. Fechado no começo da Segunda Guerra e reaberto pela insistência de Jack Nicholas e Jack Webb, chegou pronto à retomada com Raich Carter e Peter Doherty, aquartelados em Loughborough pela guerra, e ganhou a primeira Copa da Inglaterra em 1946, 4 a 1 sobre o Charlton Athletic em Wembley. Caiu em 1953, após quase 30 anos na elite, e em 1955 chegou à terceira divisão.
Brian Clough e Peter Taylor assumiram em 1967 e terminaram 1967-68 em 18º na segunda divisão. Trouxeram Alan Hinton, Roy McFarland, John O'Hare e o capitão Dave Mackay e subiram como campeões em 1969. Um banimento da Europa em 1971 por irregularidade financeira antecedeu o PRIMEIRO título inglês, em 1972, e a semifinal de Copa dos Campeões de 1973 contra a Juventus. Clough saiu em outubro daquele ano depois de brigar com a diretoria, e Mackay, agora técnico, repetiu o título em 1974-75.
O recorde de público é daquele ciclo: 41.826 pessoas no Baseball Ground num 5 a 0 sobre o Tottenham, em 1969. Depois vieram o rebaixamento de 1980, a terceira divisão em 1984 e duas subidas seguidas de Arthur Cox com dinheiro de Robert Maxwell, que depois pagou Peter Shilton, Mark Wright e Dean Saunders. Sob Lionel Pickering, gastou 2,5 milhões de libras em Craig Short em 1992, então a maior cifra paga por um time fora da elite, e subiu com o vice de Jim Smith em 1995-96. Em 1997 trocou o Baseball Ground pelo Pride Park, 33.597 lugares, aberto pela rainha Elizabeth II.
Caiu em 2002, foi vendido por 3 libras em 2003 e voltou pelo playoff de 2007. A temporada seguinte na Premier League deu 11 pontos em 38 jogos e UMA vitória, recorde negativo. Sob Mel Morris, a partir de 2015, veio gasto inédito, com o recorde de contratação batido quatro vezes em três anos, nove técnicos em seis anos e três playoffs perdidos, o último na final de 2019 contra o Aston Villa. A recuperação judicial de setembro de 2021 custou 12 pontos, mais nove em novembro, e a League One. David Clowes comprou o clube por 33 milhões em julho de 2022, o acesso veio em 2024 como vice com o recorde de pontos da história, e John Eustace, técnico desde 2025, ficou a cinco pontos do playoff em 2025-26.