O Brighton foi fundado em 24 de junho de 1901 e ganhou o único troféu nacional da história nove anos depois, quando venceu a Supercopa da Inglaterra de 1910 batendo o Aston Villa, então campeão da Football League, ainda como clube da Southern League. Entrou para a liga em 1920 e passou as quatro décadas seguintes na terceira divisão regionalizada.
A única temporada de elite antes deste século começou em 1979, sob Alan Mullery, e durou quatro anos. Em 1982-83 o clube caiu em último lugar e, na mesma temporada, chegou à primeira final de Copa da Inglaterra, um 2 a 2 com o Manchester United em que Gordon Smith perdeu a última chance da prorrogação, a jogada que o locutor da BBC eternizou dizendo que Smith tinha de marcar. O jogo desempate acabou em 4 a 0 para o United.
Em 1996-97 o clube quase deixou de existir. A diretoria vendeu o Goldstone Ground a incorporadores, a federação tirou dois pontos por causa de uma invasão de campo em protesto e o time chegou a estar treze pontos atrás da zona. Na última rodada, um empate em 1 a 1 em Hereford garantiu a permanência pelo critério de gols marcados e mandou o adversário para fora da liga depois de 25 anos. Vieram dois anos jogando em Gillingham, a 112 quilômetros de casa, e doze no Withdean, uma pista de atletismo adaptada.
Tony Bloom assumiu a presidência em maio de 2009, garantiu os 93 milhões de libras do Falmer Stadium e o estádio abriu em 2011. O acesso de 2016-17 encerrou 34 anos fora da primeira divisão, e em 2022-23 o clube terminou em sexto com 62 pontos, a melhor campanha da história, e se classificou para a Europa pela primeira vez.
Numa carreira, é o clube que vende caro e recompra melhor. Moisés Caicedo saiu por 100 milhões de libras, Marc Cucurella, João Pedro e Alexis Mac Allister por 55 milhões cada e Ben White por 50 milhões, e o dinheiro sempre voltou para o elenco. Por trás disso está a Starlizard, a empresa de apostas de Bloom, e a Jamestown Analytics, que nasceu dela e vende dados de jogadores e treinadores a clubes. O mesmo dono tem participação no Union Saint-Gilloise, na Bélgica, no Heart of Midlothian, na Escócia, e no Melbourne Victory, na Austrália, e é por essas portas que muita gente entra e sai.