O clube foi fundado em 1950 da fusão de cinco agremiações locais, entre elas a Armoricaine de Brest, de 1903. A subida foi lenta e por etapas: campeonato amador nacional em 1958, segunda divisão em 1970, primeira divisão em 1979. O apogeu foi entre 1981 e 1991, na presidência de François Yvinec, com nove temporadas na elite em dez anos.
Em 1991 o clube foi rebaixado e alguns meses depois pediu falência. O que veio a seguir foi um recomeço de baixo: a volta à segunda divisão só aconteceu em 2004 e à Ligue 1 em 2010. Depois de mais um período fora, o clube subiu em 2018-19 e está na primeira divisão desde então, a sequência mais longa da história dele.
A sala de troféus tem uma linha: o título da segunda divisão de 1981. Nenhuma Copa da França, nenhum campeonato, nada de europeu. E é justamente por isso que a temporada 2023-24 é a mais importante da história do clube: o Brest terminou em TERCEIRO lugar na Ligue 1, à frente de Olympique de Marselha, Lyon e Lille, e se classificou para a Liga dos Campeões pela primeira vez.
A casa é o Stade Francis-Le Blé, com 15.220 lugares, o menor estádio da Ligue 1 de 2026-27 e um dos menores que a competição já teve. A campanha de Champions de 2024-25 foi disputada em Guingamp, porque o estádio do clube não atende às exigências da UEFA, o que resume o tamanho da casa melhor que qualquer número.
No mercado o clube trabalha com as menores cifras da primeira divisão francesa. A maior compra da história são 5 milhões de euros, alcançados duas vezes, Steve Mounié em 2020 e Franck Honorat no mesmo ano, e a maior venda são os 15 milhões de Romain Faivre ao Lyon em 2021. A janela de 2026 foi feita quase toda de graça: Gautier Lloris, Joseph Nonge e Noé Poillion sem custo, mais dois empréstimos e uma compra sem cifra publicada.
