O clube nasceu numa igreja. Em 1874 o reverendo Joseph Farrall Wright e o professor Thomas Ogden fundaram o Christ Church F.C. na Deane Road, e em 1877 uma briga com o vigário empurrou o time para fora da paróquia. O nome novo veio do problema prático de não ter casa, porque em quatro anos o clube já tinha usado três campos, e Wanderers quer dizer exatamente isso. Em 1888 estava entre os doze fundadores da Football League, e desde então passou mais tempo na primeira divisão do que fora dela.
O primeiro troféu saiu na terceira final, em 28 de abril de 1923, quando o Bolton bateu o West Ham por 2 a 0 na primeira decisão de Copa da Inglaterra em Wembley, a do cavalo branco, diante de mais de 127 mil pessoas. David Jack fez o primeiro gol da história daquele estádio. Vieram mais duas taças na mesma década, em 1926 sobre o Manchester City e em 1929 sobre o Portsmouth, e em 1928 a dificuldade financeira obrigou a vender Jack ao Arsenal por 10.890 libras, recorde mundial que dobrou a marca anterior.
De 1935 a 1964 o clube não saiu da elite, e o centro dessa era é Nat Lofthouse. Em 1953 o Bolton perdeu para o Blackpool por 4 a 3 depois de abrir 3 a 1, na final que ficou com o nome de Stanley Matthews. Em 1958, dois gols de Lofthouse derrubaram o Manchester United em Wembley e deram a quarta Copa da Inglaterra, o último título de peso da história. É também o clube que mais tempo passou na primeira divisão inglesa sem nunca ser campeão, setenta e três temporadas.
A queda foi longa. Terceira divisão pela primeira vez em 1970-71, quarta divisão pela primeira vez em 1986-87, e a volta veio com o playoff de 1995 e com o título da segunda divisão de 1996-97, feito com 98 pontos e 100 gols em 46 jogos, os dois recordes do clube. Sam Allardyce assumiu em outubro de 1999, subiu pelo playoff em 2001, chegou à final da Copa da Liga em 2004, terminou em sexto em 2005 e levou o Bolton à primeira campanha europeia da história. Foram quatro temporadas seguidas entre os oito primeiros, sequência que só Chelsea, Manchester United, Liverpool e Arsenal bateram no período.
Depois o chão sumiu. Rebaixado da Premier League no último dia de 2011-12, o clube apareceu em dezembro de 2015 com 172,9 milhões de libras de dívida e pedidos de falência da Receita britânica, caiu à terceira divisão em 2016, voltou e caiu de novo em 2019, quando entrou em recuperação judicial por uma conta de imposto de 1,2 milhão e levou 12 pontos de punição. Em agosto de 2019 abriu a temporada com três jogadores profissionais de linha sob contrato e escalou o time mais jovem da história, de média 19 anos. A venda ao Football Ventures saiu em 28 de agosto daquele ano, e daí em diante foi subida devagar, com o acesso da quarta divisão em 2020-21, o Troféu da EFL em 2023 diante de 79.389 pessoas em Wembley e, em 24 de maio de 2026, o 4 a 1 sobre o Stockport County na final do playoff que devolveu o clube à Championship depois de sete anos.
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